寿昌镇是一个古老集镇。三国吴分富春置新昌县，西晋太康元年(280年)更名寿昌县。寿昌之名始此。唐至德年间(756年～758年)寿昌县治从白艾里迁万松镇。此后，这里一直为寿昌县治，至1958年并入建德县时止。万松镇，因镇北有万松山而得名。

1950年6月，分设东门、西湖两个乡。

1951年7月，以东门、西湖两乡和河南里村地域，合并建置城关镇。

1958年始的“大跃进”时期，先后为卜家蓬公社、寿昌公社的辖地，但人们仍习惯称原寿昌县城区为“寿昌”。

1961年7月以原城关镇地域置寿昌镇公社，1981年1月撤社建寿昌镇。

1992年4月，以寿昌、陈家、卜家蓬3乡镇地域，合并建置新的寿昌镇。?

1958年11月前，寿昌镇是原寿昌县县治。

1992年4月，原卜家篷乡、陈家乡并入寿昌镇。2005年3月，原寿昌镇和原童家乡合并，成立新寿昌镇。全镇行政区域面积增至143平方公里，辖49个行政村，4个社区，截至2005年，总人口46416人。