平吉镇历史悠久，可追溯到新石器时代。

先秦时期，属百越之地，秦时平吉镇归属象郡所辖。汉朝至晋朝，平吉属交州合浦郡，南朝末元嘉设末寿

郡，梁代设安州。

唐武德五年（公元622年）改宁越郡为钦州总管府，元改为钦州路，明初改为钦州府，民国年间改为钦县，属广东省钦廉专署所辖。

中华人民共和国成立后，广东省设钦廉行政专员公署，1951年改隶广西省，1955年复隶广东省，曾一度合并到湛江专区。

1965年7月平吉再隶广西壮族自治区，改为钦州地区行政专员公署，下辖上思、防城、钦州、灵山、浦北、合浦、北海七个县市。

1994年6月28日，经国务院批准，撤销钦州地区，设立地级钦州市，钦州市分成钦南区和钦北区，平吉镇隶属钦北区。