竹镇春秋时已有历史记载，相传南宋名将韩世忠追击金兵，金一女将战死草葬于街东，栽植紫竹为标记，故称竹墩，后为避南宋兴宗赵墩名，遂改竹墩为竹镇。

1942年，竹镇由竹镇区划出改建为六合县，属竹镇市，辖民主、双桥、竹墩镇。

1943年，竹镇市属来六办事处。

1947年7月起我军北撤，国民党政府统治竹镇。

1948年3月，我军解放竹镇，7月建立区政府，1992年撤乡建镇至今。

1939年8月，新四军第五支队在支队司令员罗炳辉、政治部主任方毅率领下进入竹镇一带，开辟抗日根据地，此后，刘少奇、方毅、吴学谦、罗炳辉等老一辈革命家曾在这里战斗过。

1939年11月，在竹镇的送驾村建立了六合的第一个党支部。

1942年8月，竹镇市抗日民主政府成立，竹镇已成为当时苏皖边区的政治、军事、经济、文化中心。抗日战争期间中。在对敌斗争中，有114名英勇的竹镇儿女英勇献身，竹镇人民为抗战的胜利付出了巨大的牺牲。现“竹镇市抗日民主政府”已恢复原样，为南京市重点文物保护单位。